宗一郎、亞夜、暮井三個人， 為了解救造訪棗家的厭魅家最後的生存者‧魍鬼， 而前往九州。 迎戰他們的是F之一，颯家當家‧又左。 相當於赤羽分家的厭魅， 其聖地上點燃了壯烈的戰火。 這條路沒有歸途，而前方充滿了未知、迷惑與傷亡， 縱使如此，他們仍舊要勇往直前…… 被命運捉弄的年輕人們， 其孤獨的戰役，現在正要開始！

為了協助「小烏丸」更上一層樓，樞決定加入「白狼會」，發動「契之玉璽」，帶領「白狼會」獲勝。阿樹察覺ＡＴ真正的重要性，拜託樞為他打造「嵐之玉璽」。「小烏丸」成員為了克服自己的缺點，到山上進行集訓！可是「創世神」新的刺客已經悄悄靠近…！

每一個ＡＴ暴風族都知道的傳說「空之玉璽」。原本是ＡＴ界的希望，現在卻變成惡夢。為了爭奪「空之玉璽」，武內空再度成為「風之王」。而他也是最大的暴風族聯隊「創世神」的地下支配者。霧久等人組成的「沉睡森林」，繼續守護埋藏在特羅派昂之塔深處的「空之玉璽」，雙方正式開戰。

每一個ＡＴ暴風族都知道的傳說─ 「當八王與八道集合在特羅派昂之塔頂端的時候，空之王就會現身」。武內空聚集了八王，創造了最強的隊伍「沉睡森林」。結果那只是他為了達成野心的工具。霧久等人組成的「沉睡森林」，繼續守護埋藏在特羅派昂之塔深處的「空之玉璽」，雙方正式開戰。

每一個ＡＴ暴風族都知道的傳說─「當八王與八道集合在特羅派昂之塔頂端的時候，空之王就會現身」。武內空聚集了八王，創造了最強的隊伍「沉睡森林」。他也被稱為最靠近空之王的男人。但最後因為同伴的背叛，他的夢想破滅…現在背叛者霧久對阿樹敘述的真相卻完全不同。

侯鳥希姆創建的史上最強暴風族聯隊「創世神」，企圖稱霸"天空之塔"！阻礙他們的敵人是「沉睡森林」嗎！？對方派出刺客"無貌的蛾眉刺"！新的風之王、「小烏丸」總長南樹是敵人攻擊的目標。